
Lollipop Chainsaw ist die „un-deadliche“ Geschichte von Juliet Starling, der süßen und tödlichen Jägerin auf auferstandene Untote, und ihrer Suche nach der Ursache einer riesigen Zombieepidemie. Mit ihrer wahnsinnig coolen Kettensäge in der Hand schneidet und hackt Juliet sich durch Scharen der Untoten, doch bald stellt sie fest, dass die Horde nur das Vorprogramm eines Festivals der rockenden Zombieherren ist, die es auf die Cheerleaderin mit der Kettensäge abgesehen haben.
Am 18. Geburtstag von Juliet Starling (gesprochen von Tara Strong in englisch und Eri Kitamura/Yōko Hikasa in japanisch) geht sie in den Park der San Romero High School, um sich ihrem Freund Nick Carlyle (gesprochen von Michael Rosenbaum in englisch und Kenichi Suzumura in japanisch) zu treffen, der zum ersten Mal ihre Familie kennenlernt. Leider ist mittlerweile eine Zombieepidemie ausgebrochen, wodurch Juliet auf ihrem Weg zu Nick hunderte Untoter bekämpfen muss. Als sie ankommt, entdeckt sie Nick, der gerade ein Zombie verscheucht, der sie fressen wollte, und Nick wird stattdessen von dem Zombie gebissen. Juliet erkennt, dass er sich in einen Zombie verwandeln wird, und beschließt, ihn zu enthaupten, um ihn zu retten. Als er wieder zu sich kommt, stellt Nick fest, dass er irgendwie lebt, obwohl er nur noch ein abgetrennter Kopf ist. Juliet enthüllt ihm, dass sie eine Zombiejägerin ist und ihm einen magischen Ritus angewandt hat, der seine Seele vor der Verzombung schützt und seine Menschlichkeit bewahrt, was seine Existenz als abgetrennter Kopf erklärt. Juliet befestigt Nicks Kopf an ihrem Gürtel und kämpft sich durch hunderte Zombies, um zu ihrem Lehrer Morikawa (gesprochen von Bruce Locke in englisch und Bin Shimada in japanisch) zu gelangen. Als sie sich wieder vereint haben, erklärt Morikawa die Situation und sagt, dass das Universum in drei Reiche unterteilt ist: Erde, das Land Beyond Words und die Rotten World, eine infernale Zone, in der Dämonen und Zombies wohnen. Morikawa erklärt Juliet und Nick, dass jemand durch eine Kombination aus Schwarzer Magie und Sprengstoff einen Durchgang zwischen der Erde und der Rotten World geöffnet hat, und Morikawa macht sich auf die Suche nach dem Täter. Nachdem Juliet wieder mit Morikawa zusammengestoßen ist, während sie Zombies bekämpfte, die sie in die Luft sprengen wollten, entdeckt sie die Person, die für die Epidemie verantwortlich ist: einen bösen Gothic namens Swan (gesprochen von Sean Gunn in englisch und Nobuhiko Okamoto in japanisch), doch sie kann ihn nicht daran hindern, fünf Dämonen in die Welt zu rufen, die in Form von Rock-and-Roll-orientierten Zombies erscheinen. Morikawa versucht, Swan davon abzuhalten, die Dämonen freizulassen, doch er wird tödlich verletzt. Swan schickt den ersten Zombie-Herrscher, Zed (gesprochen von Jimmy Urine in englisch und Shintaro Asanuma in japanisch), hinter ihr her, doch sie besiegt ihn im Kampf und schickt ihn zurück in die Rotten World. Morikawa bittet sie, die Schule zu reinigen und die vier verbleibenden Zombie-Herrscher zu töten, bevor er stirbt. Juliet jagt die Herrscher, wobei sie Ratschläge von ihren Schwestern Cordelia Starling (gesprochen von Linda Cardellini in englisch und Mayumi Asano in japanisch), der Älteren, und Rosalind Starling (gesprochen von Kimberly Brooks in englisch und Mariya Ise in japanisch), der Jüngeren, erhält. Juliet erkundet weiterhin die Schule und kämpft gegen Zombies, und trifft auf Vikke, den zweiten Zombie-Herrscher, den Swan gerufen hat. Sie kämpft mit ihm an Bord seiner fliegenden Langschiffes und schickt ihn zurück in die Rotten World. Das Langschiff stürzt auf die O'Bannon Farm. Juliet wird mental von Albträumen angegriffen, die von Mariska, der Queen der Psychedelischen Zombies, projiziert werden, doch Juliet schüttelt die Albträume ab und kämpft sich gegen Mariska selbst durch, besiegt sie und schickt sie zurück in die Rotten World. Juliets Vater Gideon kommt und bringt sie zurück in die Stadt, wo Juliet, Nick und Gideon das Fulci Fun Center infiltrieren, nachdem sie erkannt haben, dass es voller Gamer-Zombies ist. Josey, der Zombie-Herrscher, der das Center leitet, ruft Juliet in sein Versteck auf dem Dach des Gebäudes, und in einem Duell besiegt sie ihn ebenfalls. Mit nur noch einem Zombie-Herrscher übrig, vereinen sich Julies gesamte Familie, um ein unvollendetes Kathedralen in der Stadtmitte zu infiltrieren, wo sich der letzte Herrscher, Lewis Legend, versteckt. Als sie in sein Versteck gelangen, verspottet Swan Juliet und sagt ihr, dass Lewis mehr als eine Herausforderung für sie sein wird; am Ende kehrt sich die Situation jedoch um. Wie alle anderen Herrscher vor ihm, spricht Lewis bei seinem Tod einen lateinischen Zauber. Swan erscheint und applaudiert Juliet für ihre Arbeit und enthüllt die grausame Wahrheit, dass sie nur ein Bauernopfer in seinem Spiel war, und er alle Zombie-Herrscher sterben ließ, um den wahren Zombie-Herrscher in diese Welt zurückzubringen. Swan sagt Juliet auch, dass sie und alle anderen Schüler sie durch Folter und Mobbing zu einem Monster gemacht hätten. (Die gezeigten Flashbacks deuten jedoch darauf hin, dass Swan möglicherweise Gefühle für Juliet hatte und ihre Beziehung mit Nick ihn noch weiter über die Klippe trieb.) Im Grunde war die Zombieepidemie seine Rache gegen die Schüler der Schule und die Gesellschaft im Allgemeinen, weil sie ihn zum Außenseiter gemacht haben. Juliet versucht, ihn zu überzeugen, doch Swan, gleichgültig gegenüber jedem Versuch, ihn zur Einsicht zu bewegen, schießt sich den Kopf ab, um den Ritus abzuschließen, und wird zusammen mit den anderen Untoten in einen schwarzen Wirbel gesogen, der sich in den Zombie aller Zombies verwandelt: Killabilly, den Juliet gezwungen ist zu bekämpfen. Juliet kämpft gegen Killabilly und wird von Morikawas Geist kontaktiert, der ihr zusammen mit Nick Ratschläge gibt. In der Hälfte des Kampfes fährt Gideon mit seiner Motorrad, vollgepackt mit Sprengstoff, in den Rachen von Killabilly und wird scheinbar zerstört. Juliet trauert um ihren Vater, doch Nick und Morikawa ermutigen sie, in den Mund von Killabilly zu gehen, bevor er sich regeneriert. Juliet folgt und landet im Bauch des Dämons, wo sie in seinem Herzen Swans kopflosen Körper findet. Sie erfährt, dass sie Nicks Kopf auf Swans Körper setzen muss, um Killabilly in Nichts zu zerplatzen zu lassen, und tut es emotional, nachdem sie ihre Liebe zu Nick ausgesprochen hat. Nick sagt ihr, dass er sie liebt, und opfert sich für die Menschheit. Killabilly explodiert, und in einer nahezu tödlichen Erfahrung erfährt Nick von Morikawas Geist, dass entschieden wurde, dass Nicks Ehre ihm ein neues Leben mit einem neuen Körper einräumt, doch es wird einen „Fehler“ bei der Wiederbelebung geben. Nick erfährt, dass dies bedeutet, dass er Morikawas Körper bekommt, der deutlich kleiner ist als sein vorheriger, doch weder er noch Juliet kümmert das wirklich. Schließlich stellt sich heraus, dass Gideon den Sprengstoff überlebt hat, und gemeinsam macht sich die Starling-Familie auf den Heimweg, um Julies Geburtstag zu feiern, was eine positive oder negative Erfahrung sein kann, je nachdem, wie der Spieler das Spiel gespielt hat. Wenn der Spieler während des gesamten Spiels alle verfügbaren Personen rettet, wird Julies Geburtstag glatt verlaufen und Nick wird ihr ein Geschenk von Luxus-Lollipops überreichen. Wenn der Spieler jedoch eine oder mehrere Personen sterben lässt, wird Julies Mutter seltsam reagieren und sich umdrehen, um zu enthüllen, dass sie zombifiziert wurde.

| PS3 | 12. Juni 2012 |
| X360 | 12. Juni 2012 |


