
Tohno Shiki erfährt von einer neuen Serie von Morden in Misaki, die denjenigen ähneln, die in Tsukihime stattgefunden haben. Während er den Mörder sucht, begegnet er Sion Eltnam Atlasia, die mit ihm einen Kampf beginnt und versucht, ihn festzunehmen. Nach dem Kampf enthüllt sie, dass ihr Grund, ihn fassen zu wollen, darin besteht, mit dem „Echten Vorfahren“ (gemeint ist Arcueid) Kontakt aufzunehmen, um Informationen über die „Heilung der Vampirkrankheit“ zu erhalten. Shiki entscheidet sich daraufhin, ihr bei dieser Aufgabe zu helfen. Als Nachfolger der Visual-Novels Tsukihime und Kagetsu Tohya ist Melty Blood eine Kombination aus Visual Novel und Kampfspiel. Die Geschichte verläuft durch eine Reihe von Kämpfen. Je nach Ausgang jedes Kampfes verzweigt sich die Geschichte in eine von zwei Richtungen. Am Ende entspricht dies der Endung des Spiels. Die ersten paar PC-Versionen hatten adventure-ähnliche Geschichten mit Verzweigungen, mehreren Endungen und einer sekundären Geschichte im Arcade-Modus. Spätere Versionen enthalten nur noch den Arcade-Modus, haben dafür aber viele mehr Charaktere.
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