

Ihre Mission als X-COM-Kommandant ist es, die außerirdische Aggression zu bekämpfen und deren tödliche Absichten zu entschlüsseln. Doch Vorsicht! Die Außerirdischen infiltrieren die Stadt und ihre Politik, wodurch Sie unter Beschuss von kriminellen Banden, religiösen Sekten und sogar der Polizei geraten könnten! Außerirdische Flotten füllen den Himmel, Kreaturen terrorisieren die Stadt, Chaos herrscht... Willkommen im Krieg, willkommen im Apokalypse.
Fünfzig Jahre nach dem Ende der zweiten X-COM-Kampagne hat die letzte Schlacht von T’leth die Erdbiosphäre schwer beschädigt. Als Konsequenz wurden mehrere autarke Megalopolen vorgeschlagen, um der Menschheit eine Wohnstätte zu bieten. Das Spiel folgt Mega-Primus, der ersten dieser Städte, gebaut auf den Ruinen von Toronto, Kanada. Gleichzeitig wird die außerirdische Kolonie auf dem Mars von der Elerium-Minenfirma Solmine ausgenutzt und von der MarSec (MARs SECurity) unterdrückt. Die außerirdische Bedrohung im Spiel wird durch eine neue Rasse organischer, extradimensionaler Aliens dargestellt, die zunächst scheinbar nichts mit den Aliens der vorangegangenen beiden Spiele zu tun haben, obwohl später stattfindende Missionen in deren Heimdimension zeigen, dass sie Sectoid-Überlebende versklavt haben. Diese neuen Aliens greifen die Stadt durch tetraederförmige Teleport-Tore an. Der Spieler muss herausfinden, wie er seine eigenen Flugzeuge sowie X-COM-Agenten durch diese Tore schicken kann, ohne zerstört zu werden, und den Krieg den Aliens auf ihre Heimatwelt bringen kann. Apocalypse kennt 14 verschiedene Alienrassen, darunter Anthropods, Brainsuckers, Hyperworms, Megaspawns und Micronoids. Jede Rasse hat verschiedene Stärken und Schwächen, und einige Rassen sind von anderen Rassen abhängig. Der „Alien-Lebenszyklus“ spielt eine entscheidende Rolle im Spiel. Der Spieler wird diesem „Alien-Lebenszyklus“ durch Forschung und vor allem durch Angriffe niedrigerer Aliens während der Kampagnen zum Sammeln von Proben ausgesetzt. Vor allem der Angriff des bewaffneten Aliens, des Brain-Suckers, der Einzelpersonen nach dem Landen angriff, nachdem er von einer Pod-Launcher-Plattform, die von Aliensoldaten genutzt wird, abgeschossen wurde. Der Brain-Sucker schlüpft und greift die nächste Person an, indem er auf deren Kopf springt und scheinbar etwas durch den Mund in sie hineinjagt, und stirbt unmittelbar nach dem Angriff. Der Lebenszyklus nimmt später eine geheimnisvolle Wendung, da zwischen den niederen und den höheren Alienformen kein Zusammenhang erkennbar ist. Schließlich stellt sich jedoch heraus, dass die Anführer der Invasion die Micronoids sind, eine Rasse von intelligenten Einzellerorganismen, die sich in den Blutbahnen der anderen Aliens befinden; das ultimative Ziel der Invasion ist es, Micronoids in die Blutbahnen wichtiger Persönlichkeiten einzuspritzen, um Mega-Primus durch psionische Dominanz ihrer Wirtsorganismen zu kontrollieren. Der Spieler wird schließlich beauftragt, die Heimatwelt der Aliens zu infiltrieren und ihre Seite des Tores zu zerstören, was die einzige Möglichkeit ist, die Micronoid-Infektion zu stoppen.
| PC | 30. Juni 1997 |
| DOS | 30. Juni 1997 |

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